Índice digital D2:D4 y desarrollo del lenguaje

L. Albores-Gallo^a, A. Fernández-Guasti^b, L. Hernández-Guzmán^c, C. List-Hilton^d

ÍNDICE DIGITAL D2:D4 Y DESARROLLO DEL LENGUAJE

Resumen

Introducción. En años recientes, se ha sugerido una posible influencia hormonal en el desarrollo del lenguaje. El índice digital D2:D4 es una medida indirecta de la exposición prenatal a andrógenos. Se relaciona negativamente con la testosterona prenatal y positivamente con el estrógeno prenatal, lo que determina un índice bajo en varones y alto en mujeres. Puede explorarse a partir de los dos años de vida.

Objetivo. Estudiar si hay una asociación entre el índice digital D2:D4 y el desarrollo de lenguaje (vocabulario) y/o los problemas del lenguaje. Sujetos y métodos. Se midieron las longitudes del dedo índice (D2) y el dedo anular (D4) en 97 preescolares y sus padres contestaron el sondeo del desarrollo del lenguaje. Resultados. Se encontró una correlación débil negativa entre el desarrollo de lenguaje (vocabulario) y el índice digital derecho D2:D4 en niños de ambos sexos de 4 o menos años de edad, significativa sólo en los varones. Se halló una fuerte correlación negativa entre los problemas de articulación y el índice digital derecho D2:D4 para niños de ambos sexos de 3 o menos años, y una correlación negativa baja entre los problemas de articulación del lenguaje y el índice digital derecho D2:D4 para niños de 4 o menos años. Conclusión. Estos resultados sugieren que la testosterona influye en el desarrollo de lenguaje (vocabulario) y en los problemas de articulación, probablemente a través de dosis mayores. [REV NEUROL 2009; 48: 577-81]

Palabras clave. Desarrollo del lenguaje. Diferencias sexuales. Índice D2:D4. Problemas de comunicación. Problemas de lenguaje expresivo.

2D:4D FINGER RATIO AND LANGUAGE DEVELOPMENT

Summary. Introduction. A possible hormonal influence in language development has been suggested in the recent years. The 2D:4D finger ratio is an indirect measure for prenatal androgen exposure. It is negatively related to prenatal testosterone and positively related to prenatal estrogen, resulting in a lower ratio for men and a larger ratio for women. It can be explored in children as young as 2 years old. Aim. To study if an association exists between the 2D:4D finger ratio and language development (vocabulary) and/or language problems. Subjects and methods. The lengths of the second digit (index finger) (2D) and the fourth digit (ring finger) (4D) were measured in 97 preschoolers and the Language Development Survey was administered to the parents. Results. A weak negative correlation between language development (vocabulary) and right 2D:4D ratio was found in both sexes for children aged 4 or less years, significant only in boys. A strong negative correlation between language articulation problems and right 2D:4D ratio in both sexes for children aged 3 or less years, and a lower negative correlation between articulation problems and right 2D:4D ratio were found for boys aged 4 or less years. Conclusion. Findings suggest an important role for testosterone in language development (vocabulary) and a possible influence on articulation problems, probably through higher testosterone levels. [REV NEUROL 2009; 48: 577-81]

Key words. 2D:4D ratio. Expressive language disorder. Language articulation problems. Language development. Sex differences.

INTRODUCCIÓN

El desarrollo normal del lenguaje comienza con una fase inicial pasiva, conocida como lenguaje receptivo, que incluye la escucha y gradual comprensión del lenguaje, que ocurre entre los 4 y 6 meses de edad. Una fase activa subsecuente, con producción de palabras y expansión del vocabulario, empieza a los 12 meses de edad. En el segundo año de vida ocurre un aumento en la complejidad del lenguaje, cuando aparecen las reglas gramaticales simples y las combinaciones de las palabras. La práctica y exposición a un mayor número de palabras y de construcciones lingüísticas complejas amplían las habilidades verbales del niño. Sin embargo, varios estudios muestran que otros factores ambientales, como el medio socioeconómico [1-4], la educación materna y la edad en el primer nacimiento [5-9] tienen influencia importante en el desarrollo del vocabulario. Por otra parte, la posible influencia hormonal en el desarrollo del lenguaje ha sido motivo de especulación. La evidencia clínica y epidemiológica demuestra diferencias sexuales en el desarrollo del lenguaje. Varios autores han mostrado que las niñas desarrollan el lenguaje expresivo antes que los niños [10,11], particularmente en el vocabulario y en la fluidez verbal [12,13]. Sin embargo, otros autores han mostrado que esta ventaja es transitoria y menos importante conforme avanza el desarrollo [1418]. Algunas de las diferencias sexuales en el desarrollo del len-

Aceptado tras revisión externa: 17.03.09.

Secretaría de Salud. Hospital Psiquiátrico Infantil Doctor Juan N. Navarro. b c

CINVESTAV. Facultad de Psicología. Universidad Nacional Autónoma de México. Tlalpan, México DF, México. ^dDepartamento de Psiquiatría. Washington University School of Medicine. St. Louis, Missouri, Estados Unidos.

Correspondencia: Dra. Lilia Albores Gallo. Secretaría de Salud. Hospital Psiquiátrico Infantil Doctor Juan N. Navarro. Avda. San Buenaventura, 86.

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guaje asociadas con cambios en la morfología cerebral se han estudiado con técnicas de imagen y estudios post mortem [19]. La influencia hormonal durante la pubertad tiene efectos de reorganización cerebral secundarios a la neurogénesis, cambios en la expresión de receptores y crecimiento neuronal [20]. Durante este período, varios estudios muestran que la sustancia gris disminuye, mientras que la sustancia blanca aumenta en ambos sexos [21-27], pero no consistentemente para los niños [28]. Los cambios morfológicos son posibles a lo largo de la vida, como lo muestran los tratamientos hormonales con estrógeno y testosterona en hombres y mujeres [29-32]. Los estudios clínicos muestran que las hormonas prenatales desempeñan un papel importante en la organización y el desarrollo de lenguaje. Los trastornos con niveles androgénicos bajos, como el hipogonadismo hipogonadotrópico congénito idiopático o el síndrome de Klinefelter, muestran un detrimento en la fluidez verbal [3335], que aumenta cuando reciben tratamiento de reemplazo hormonal con testosterona [34]. En el mismo sentido, las niñas con una apariencia masculina tienen un patrón de competencia en las tareas verbales [36]. Dorn et al [38] investigaron los efectos estrogénicos sobre las habilidades verbales en un grupo de niños con pubertad precoz (8 niñas y 1 niño) y compararon su perfil cognitivo con niños controles que tenían un desarrollo típico. El grupo con pubertad precoz tuvo niveles estrogénicos elevados, con puntuaciones más bajas en la subescalas verbales de la escala Wechsler para niños, 3.ª edición (WISC-III), mientras que la fluidez verbal fue semejante en ambos grupos.

Los niños cuyas madres fueron expuestas a hormonas durante el embarazo tienen un desarrollo precoz del lenguaje y menos trastornos [39]. McCardle y Wilson [40] compararon niños con hiperplasia adrenal congénita, caracterizada por niveles altos de testosterona intrauterina, con niños diagnosticados con pubertad precoz idiopática, caracterizada por altos niveles estrogénicos o testosterona. Los niños del último grupo tuvieron mejor desempeño en las habilidades semánticas, mientras que los niños expuestos a altos niveles de testosterona rindieron mejor en las tareas dependientes de la memoria y la velocidad. Un estudio examinó la relación de la testosterona fetal en el líquido amniótico (obtenido por amniocentesis de rutina) y el tamaño del vocabulario. En esta investigación, Lutchmaya et al [41] encontraron una relación inversa entre la testosterona fetal y el vocabulario. Un método menos invasivo para medir la exposición prenatal a andrógenos es el del índice digital del segundo dedo (índice) y el cuarto dedo (anular) (D2:D4). Este índice se obtiene midiendo la distancia que va del último pliegue del dedo hasta su punta. Se considera un marcador de la influencia hormonal en la sexta semana de la vida intrauterina. Está negativamente asociado a la testosterona prenatal y positivamente asociado al estrógeno prenatal. Esto determina un índice D2:D4 menor en los hombres y mayor en las mujeres [42]. La testosterona fetal y el estradiol fetal obtenidos por amniocentesis y medidos por radioinmunoensayo confirmaron una correlación negativa con el D2:D4 [43]. Estudios longitudinales usando rayos X para medir el D2:D4 muestran que el índice se establece a los 2 años de edad, aunque estudios más recientes informan de que estas diferencias sexuales en el índice digital D2:D4 están presentes en fetos de 9 a 40 semanas de gestación [44]. Un patrón de crecimiento lento continúa hasta la edad de 9 años, cuando la medida del índice se estabiliza; más tarde, en la pubertad, se vuelve permanente [42]. El índice es independiente del peso y de la altura, y tiene influencia racial y genética demostrada por investigación [45]. El índice digital puede relacionarse con medidas o rasgos conductuales que tienen influencia hormonal. Algunos estudios en mujeres adultas han encontrado asociación entre la agresión reactiva, búsqueda novedosa de sensación, desinhibición, psicoticismo y fluidez verbal con índices digitales bajos de tipo masculino, mientras que índices más elevados (tipo femenino) se relacionaron con neuroticismo [46].

Manning et al [47] estudiaron a niños autistas con y sin lenguaje, y encontraron un índice D2:D4 más bajo, pero no significativo, en los últimos. Hasta ahora, la asociación del índice digital con el desarrollo del lenguaje o como predictor de atrasos del lenguaje no se ha investigado en niños sin autismo. Un estudio de fluidez verbal en adultos mostró una relación con índices digitales bajos (de tipo masculino) en mujeres [49]. Hasta donde sabemos, no hay estudios mexicanos realizados con este índice. El propósito de este estudio fue determinar si hay una asociación entre el D2:D4 y el desarrollo del lenguaje en niños mexicanos.

SUJETOS Y MÉTODOS

Los participantes provinieron de un medio socioeconómico semejante, seleccionados de tres guarderías oficiales de la ciudad de México. Los directores y los padres de familia dieron su permiso para que la medición se realizara durante las horas de permanencia en las estancias infantiles. Dos enfermeras entrenadas midieron los dedos de los niños. En los primeros 10 niños (cinco niños y cinco niñas), se efectuó una segunda medición para investigar la confiabilidad interevaluador. La muestra incluyó a 97 niños. El 55,6% era de sexo masculino, con un rango de edad de 1 a 4 años de edad. La media de edad para los participantes del sexo masculino (3,6 ± 0,71 años) fue semejante a la media de edad de las niñas (3,6 ± 0,58 años). No hubo diferencias significativas entre la edad y sexo. Los padres de estos niños completaron el sondeo del desarrollo del lenguaje (SDL) y el cuestionario con los factores de riesgo asociado. Se excluyó del estudio a los niños con hipoacusia, sordera o discapacidad intelectual.

Medición del índice digital

Se han usado con éxito diversas técnicas de medición para estudiar el índice digital: fotocopias, rayos X, medidas directas sobre la piel e indirectas sobre el contorno de los dedos [49]. Utilizamos un método semejante al trazado del contorno de los dedos, por ser una técnica factible, sencilla y apropiada para niños pequeños. Se marcaron cuatro puntos del perímetro de los dedos en

Tabla I.Características demográficas, índices digitales y puntuación del sondeo del desarrollo del lenguaje (media ± desviación estándar).

	Niños (n= 54)	Niñas (n= 43)	p
Edad (años)	3,6 ± 0,71	3,6 ± 0,58	NS
SDL (vocabulario)	152,4 ± 102,1	160,8 ± 111,2	NS
Medio socioeconómico	7,1 ± 4,5	7,4 ± 4,3	NS
D2:D4 derecho	0,88 ± 0,26	0,97 ± 0,14	< 0,04
D2:D4 izquierdo	0,96 ± 0,02	0,97 ± 0,04	NS
NS: no significativo; SDL: sondeo del desarrollo del lenguaje.

una hoja de papel y, posteriormente, se midieron con una regla. Para esta medida, el niño colocó su mano sobre una hoja de papel con los dedos en abducción ligera. Se colocaron marcas en el papel en los espacios interdigitales del segundo y tercer dedo, y entre éste y el cuarto dedo. Con los dedos en aducción, se marcaron las puntas del segundo y del cuarto dedo. Se trazaron líneas para unir los puntos de los espacios interdigitales con sus respectivas puntas en el extremo de cada dedo. Posteriormente, se midió esta longitud.

Instrumentos

El SDL es una lista de palabras de vocabulario usada como herramienta de escrutinio para la identificación de atraso del lenguaje en niños de 2 años de edad y es una medida del desarrollo de lenguaje. El instrumento tiene buenas propiedades psicométricas: consistencia interna (0,97) y fiabilidad test-retest alta (0,97-0,99) [50-52]. La correlación del SDL con otras medidas del desarrollo del lenguaje expresivo es del 0,56 al 0,87 [12]. El SDL incluye 310 palabras organizadas en 14 categorías semánticas. Diferentes estudios han usado un punto de corte inferior a 50 palabras para evaluar la prevalencia de atrasos del lenguaje a los 24 meses [51-53]. Se pidió a los padres que completaran la lista con las palabras que sus hijos usaban más comúnmente. Éste es un criterio más exigente que la instrucción original, la cual requiere identificar las palabras que el niño expresa espontáneamente. Esto nos permitió usar el instrumento en niños mayores de 2 años de edad. Además, el SDL contiene un cuestionario de factores de riesgo para atrasos de lenguaje que examina la gestación, el nacimiento, el número de infecciones óticas durante el año, etc. La aplicabilidad del SDL en la población latina se ha demostrado en varios estudios [50,54]. Se agregó un ítem para investigar la presencia de problemas de pronunciación: ‘¿Tiene su hijo(a) problemas de pronunciación con las letras R, S, u otras?’.

Análisis estadístico

Para las comparaciones entre los grupos, usamos la prueba de χ²para los datos categóricos y pruebas de t para las medidas continuas, como la edad, el índice digital y la puntuación del SDL. Para investigar el índice digital como predictor del vocabulario, el atraso de lenguaje y el desarrollo de lenguaje (puntuación del SDL), usamos el análisis de regresión múltiple.

RESULTADOS

Las medias y desviaciones estándares de todas las medidas se muestran en la tabla I. Las niñas tuvieron mejor puntuación en el SDL, pero esta diferencia no fue significativa. Un punto de corte inferior a 50 palabras identificó con atraso de lenguaje al 14,4% de varones y 8,2% de niñas.

Fiabilidad

Usamos los coeficientes de correlación intraclase para determinar la fiabilidad interevaluador entre la primera y segunda medición de los índices digitales. Hubo un coeficiente de correlación intraclase del 0,85 al 95% (0,58-0,98).

Índices digitales (D2:D4)

578 REV NEUROL 2009; 48 (11): 577-581

Los niños tuvieron un índice digital D2:D4 menor que las niñas (0,88 ± 0,26 frente a 0,97 ± 0,14, p < 0,04 para el derecho; 0,96 ± 0,02 frente a 0,97 ± 0,04, p = NS, para el izquierdo). Se realizó un análisis de regresión múltiple usando los índices como predictores del desarrollo del lenguaje (vocabulario), atraso del lenguaje (punto de corte < 50 palabras), y problemas de arti-

Tabla II. Análisis de regresión múltiple de la relación entre el índice digital D2:D4 y el vocabulario, problemas de articulación y el atraso de lenguaje.

Sexo	Edad	Índice D2:D4	Lenguaje	Coeficiente bde regresión parcial	t	p
Niños (n= 18)	≤ 3 años	Derecho	SDL (vocab.)	–0,05	–0,26	0,79
			P. articulación	–0,50	–2	0,05
			Atraso	0,25	0,58	0,60
		Izquierdo	SDL (vocab.)	–0,13	0,46	0,69
			P. articulación	0,30	1,2	0,22
			Atraso	–0,91	–2,1	0,12
Niñas (n= 15)	≤ 3años	Derecho	SDL (vocab.)	0,25	0,87	0,40
			P. articulación	–0,73	–3,2	0,007
			Atraso	–	–	–
		Izquierdo	SDL (vocab.)	–0,23	–0,8	0,43
			P. articulación	0,06	0,27	0,78
			Atraso	–	–	–
Niños (n= 54)	≤ 4años	Derecho	SDL (vocab.)	–0,32	–2,5	0,01
			P. articulación	–0,33	–2,5	0,01
			Atraso	0,23	1	0,29
		Izquierdo	SDL (vocab.)	0,15	1,1	0,24
			P. articulación	0,18	1,4	0,16
			Atraso	–0,61	–2,8	0,06
Niñas (n= 43)	≤ 4años	Derecho	SDL (vocab.)	–0,18	–1,1	0,26
			P. articulación	0,01	0,06	0,94
			Atraso	0,66	2,3	0,06
		Izquierdo	SDL (vocab.)	0,03	0,24	0,81
			P. articulación	–0,18	–1,1	0,26
			Atraso	–0,63	–2,2	0,07

P. articulación: problemas de articulación; SDL (vocab.): sondeo del desarrollo de lenguaje (vocabulario). Los coeficientes de regresión parcial (b) son independientes de la edad. El atraso se define como menos de 50 palabras en el sondeo del desarrollo del lenguaje.

ÍNDICE D2:D4 Y LENGUAJE

Fueron inferiores que los comunicados por Manning et al [47] para niños de la misma edad obtenidos por fotocopias (0,88 ± 0,26 frente a 0,95 ± 0,036). Esta diferencia no puede explicarse por los diferentes métodos de medición del índice, ya que Manning et al [56] mostraron en un estudio que las diferencias en la longitud de los dedos a partir de fotocopias tienden a ser inferiores o iguales que las mediciones directas.

Observamos una correlación negativa débil entre el vocabulario y el índice D2:D4 derecho en niños ≤ 4 años de ambos sexos, que fue significativa para los varones. Esto sugiere que la testosterona prenatal manifestada por un índice digital bajo de tipo masculino influye en el desarrollo normal del lenguaje (vocabulario) de los niños. Encontramos una correlación de moderada a fuerte entre los problemas de articulación y un índice digital de tipo masculino derecho inferior en niños de ambos sexos ≤ 3 años. Este efecto fue menos importante en niños ≤ 4 años. Estos resultados son contradictorios, porque la testosterona está implicada tanto en el desarrollo normal del lenguaje como en los problemas de articulación, pero pueden explicarse por un doble papel de la testosterona en la función neuronal. Estudios recientes muestran que esta hormona es esencial para la función normal del sistema nervioso central, particularmente en el desarrollo de la diferenciación, sobrevida y protección neuronal. Estas respuestas están mediadas por el receptor andrógeno intracelular [57-59]. Sin embargo, un estudio reciente mostró que los niveles elevados de testosterona pueden inducir apoptosis en las células neuronales [60], que causan deterioro en los perfiles cognitivos y el lenguaje. Otro estudio investigó los efectos sobre la organización cerebral y el lenguaje a partir de la exposición a hormonas sexuales en dosis altas y bajas. Friederici et al [61] usaron un paradigma de discriminación fonológica evaluada a través de potenciales evocados cerebrales. El grupo masculino con niveles bajos de testosterona mostró un patrón de activación electrofisiológico de discriminación auditiva automática –respuesta mismatch (potencial de disparidad)–, en contraste con una ausencia culación informados por el padre/madre (Tabla II). Hubo una correlación negativa débil entre el índice derecho D2:D4 y el vocabulario (puntuación del SDL), y con los problemas de articulación de lenguaje en los niños ≤ 4 años; y una fuerte correlación negativa entre los problemas de articulación del lenguaje y el índice D2:D4 en niños de ambos sexos ≤ 3 años. La baja proporción de padres que informó sobre los factores de riesgo hizo imposible que analizáramos esos datos.

DISCUSIÓN

En este estudio, las niñas tuvieron una puntuación total promedio mayor no significativa en el SDL en contraste con los niños. La prevalencia del atraso del lenguaje fue similar a otros estudios realizados con el mismo instrumento [52]. Encontramos diferencias sexuales en el índice digital, que fue significativo sólo para las manos derechas. Este dato es consistente con otros estudios [55]. Sin embargo, los índices digitales en este estudio de respuesta de activación en el grupo de varones con elevada testosterona. No hubo correlación entre el estradiol y los potenciales cerebrales en ningún grupo. Los resultados de un estudio [62] realizado en adultos apoyan la idea de que la exposición a andrógenos intrauterina medida a través del índice digital afecta a las funciones de procesamiento auditivo y causa una disminución en la tarea de inducción del grafema al fonema. Desafortunadamente, no se investigó la presencia actual o en el pasado de los problemas de articulación del lenguaje, por lo que hacer comparaciones es difícil.

Una tendencia del índice digital derecho en el desarrollo del lenguaje (vocabulario) para ambos sexos fue evidente. Las niñas ≤ 3 años mostraron una correlación positiva (r = 0,25) y los niños de la misma edad una correlación casi neutral (r = –0,05), que después se volvió negativa en ambos sexos para los niños (r = –0,32) y para las niñas (r = –0,18) ≤ 4 años. Estos resultados son en apariencia distintos de los de Lutchmaya et al [41], quienes encontraron una correlación negativa entre el vocabulario y la testosterona. Sin embargo, la edad de los niños en ese estudio fue de 18 y 24 meses. Apegados a nuestra hipótesis de un gradiente de tendencia a la asociación con la testosterona (alto a bajo índice D2:D4), los niños del estudio de Lutchmaya et al [41] estarían en el inicio del gradiente y semejantes a las niñas ≤ 3 años de nuestro estudio, cuyo índice mostró una correlación positiva (influencia estrogénica), aunque no significativa. En nuestro estudio, el pequeño número de niños de 24 meses no nos permitió detectar asociaciones. En el mismo sentido, los índices digitales en adultos investigados por Burton et al [48] mostraron correlaciones digitales negativas con las puntuaciones de fluidez verbal para ambos sexos: –0,32 para varones y –0,24 para mujeres. Este resultado sugiere que el gradiente de asociación con la testosterona queda establecido en adultos, especialmente si tienen fluidez verbal elevada. Otra posible explicación a estos resultados proviene de la hipótesis de Geschwind y Galaburda [63], que propone que las diferencias sexuales en las habilidades cognitivas están relacionadas con la lateralización de las funciones cerebrales. Ellos sugieren que las diferencias en las tasas de maduración de los hemisferios cerebrales son mediadas por niveles de testosterona circulante (mayores en los varones) que atrasan el desarrollo de ciertas regiones corticales del hemisferio cerebral; la consecuencia es un mayor desarrollo del hemisferio derecho. La consecuencia de esta asimetría es una reducida habilidad verbal con una elevada habilidad visuoespacial, un perfil común en los hombres. Estos cambios no están presentes en los recién nacidos; Lenneberg [64] y Zangwill [65] proponen un período crítico de desarrollo neurológico entre los 2 y los 12 años de edad, que sería responsable de las diferencias observadas en el desarrollo del lenguaje. Es más probable que este tiempo decisivo ocurriera entre los 2 y 5 años de edad, cuando el desarrollo del lenguaje es prominente. El cambio de una correlación positiva a una negativa puede reflejar este período crítico, que puede deberse a un pequeño efecto hormonal entre los 3 y los 4 años de edad. Un estudio de resonancia magnética apoya la hipótesis de que la testosterona está involucrada en los cambios de las dimensiones neuroanatómicas mediante la correlación de los niveles hormonales, el índice D2:D4 y cambios en el tamaño del cuerpo calloso de mujeres sanas [66]. En este estudio también encontramos una correlación baja (no significativa) entre un índice digital derecho de tipo femenino o por influencia estrogénica (D2: D4 alto) y atrasos del lenguaje en niños ≤ 3 y ≤ 4 años de edad. En las niñas ≤ 4 años de edad la correlación fue superior (0,66), pero no significativa. Dorn et al [38] estudiaron los efectos deletéreos del estrógeno sobre las habilidades verbales en un grupo de niñas con pubertad precoz (8 niñas y 1 niño) y compararon sus perfiles cognitivos con niños con desarrollo típico. El grupo con pubertad precoz tuvo niveles estrogénicos elevados y una puntuación verbal baja en el WISC-III, en contraste con el grupo con desarrollo típico, mientras que no hubo diferencias en los grupos para las medidas de fluidez verbal. Los resultados de este estudio muestran que la testosterona indirectamente medida a través del índice digital está asociada con el desarrollo temprano del lenguaje (vocabulario) en niños mexicanos, que fue significativo únicamente para los varones ≤ 4 años. Efectos mayores se encontraron para la asociación de la testosterona y los problemas de articulación reportados por los padres en niños ≤ 3 años. No se encontraron efectos para el índice D2:D4 y el atraso de lenguaje (< 50 palabras) en niños de la comunidad.

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NEUROPSICOBIOLOGÍA DE LA VIDA

17/5/14

La motivación

El desarrollo del lenguaje y el D2:D4